硅藻是一类重要的真核微藻类群，为海洋贡献了约40%的初级生产力。它是海洋生态系统中食物网的重要基石，在海洋生态系统的能量流动和物质循环中发挥着至关重要的作用。化石燃料的使用等人类活动释放包括CO2在内的大量温室气体，导致海水暖化；与此同时，海洋吸收大量矿物燃料衍生的CO2，又使海水pH 下降，导致海洋酸化。这些海洋环境变化将对硅藻的生理代谢、地理分布及其介导的海洋生物地球化学循环、海洋初级生产力等造成显著影响。然而，过去大部分研究多关注于硅藻对海洋酸化或升温(即单因子)的短期响应效应(一般培养2周左右，生长约20代)，极少探究硅藻对双重环境因子(即海洋酸化和升温)的长期适应性(一般适应时间2年以上，生长代数>1000代)。因而对硅藻究竟能否适应未来海洋酸化及暖化存在诸多争议。此外，硅藻对海洋酸化与升温的适应机制还缺乏分子水平上的深入研究。
我院夏建荣教授团队聚焦这一前沿科学问题，历时5年，综合运用多组学(基因组学、转录组学、蛋白质组学、代谢组学)、藻类生理生化研究手段，系统解析了硅藻适应长期海洋酸化和升温的内在分子机制。该团队首先突破了在实验室内开展长期海洋酸化和升温培养微藻实验的技术瓶颈，建立了可靠、稳定的半连续培养体系。借助此培养体系，该团队将一种海洋模式硅藻(三角褐指藻)在四个不同条件下(对照组，酸化组，升温组，酸化+升温组)，通过半连续培养的方式，使其适应生长2年(生长约1600代)。随后，对以上四个不同条件下长期适应的硅藻进行基因组重测序。测序结果显示：长期升温和酸化均显著降低了硅藻群体的33条染色体的单核苷酸多态性(SNP)，并提高了其基因遗传分化指数(Fst)，且升温组更为显著。通过对33条染色体上受选择的区域 (即基因多样性降低，遗传分化指数升高)进行选择压力清除分析，进一步锁定了受酸化，升温以及酸化+升温选择的434, 450和516个基因。随后利用转录组学手段厘清了以上受选择基因的表达模式(上调或下调)，并对以上基因进行GO功能分析，发现这些基因主要参与硅藻细胞的脂肪酸代谢、氧化戊糖磷酸途径、支链氨基酸降解、糖酵解、昼夜节律等生物学过程，(图1) (Jin et al., 2022, The ISME Journal)。以上代谢通路的变化，在代谢组层面亦得到证实(Jin et al., 2021; Frontiers in Microbiology)，系统解析了硅藻对海洋酸化和升温从基因到表型的适应机制，为全球变化背景下浮游植物的适应性进化提供了新的科学证据。
图1：三角褐指藻在海洋酸化和升温条件下适应生长~1600代后，细胞内发生显著变化的代谢途径。包括：卡尔文循环、柠檬酸循环、糖酵解途径、磷酸戊糖途径、脂肪酸合成与分解、支链氨基酸降解等。Jin et al. 2022, The ISME Journal.
然而任何生物适应环境变化都会付出一定的“代价”，即生物学权衡。该团队针对硅藻适应海洋酸化和升温的生物学权衡，开展了进一步研究。结果显示，硅藻三角褐指藻在海洋酸化条件下适应生长约900代后，其光合与呼吸均显著降低，卡尔文循环、柠檬酸循环、糖酵解途径、磷酸戊糖途径等关键代谢途径被显著下调，从而使得其对重金属镉、铜的胁迫更加敏感；长期适应升温的威氏海链藻在低温条件下生长速率则显著降低 (Zhong et al., 2021, Science of the Total Environment ; Jin et al. 2022, New Phytologist; Dai et al., 2022, Marine Pollution Bulletin) (图2)。与此同时，叶黄素循环被下调，使得长期适应酸化的三角褐指藻耐受高光胁迫的能力下降，体现了适应的生物学权衡(Jin et al. 2022, New Phytologist)。但当三角褐指藻在海洋酸化/升温适应生长3年半后，暴露于两种不同强度的紫外辐射B(UVB)条件下时，发现，长期的升温适应可以缓解UVB辐射的负面效应，与UVB成拮抗效应(Jin et al., 2023, Marine Environmental Research)。与此同时，这种拮抗效应的强弱又收到CO2水平的调节。本研究结果为解析多重环境压力下，浮游植物的响应特征和机制提供了全新的数据参考。
图2：硅藻三角褐指藻长期适应海洋酸化条件后对重金属镉、铜的胁迫更加敏感，产生生物学权衡的分子机制。Dai et al. 2022, Marine Pollution Bulletin.
总之，本系列工作综合运用多组学、藻类生理生化研究手段，系统解析了硅藻对长期海洋酸化和升温的长期适应机制及其级联的生态效应，证实了浮游植物可以通过内在的生理学响应机制来适应未来海洋酸化和升温环境，对在较长时间尺度上解析浮游植物适应海洋酸化和升温过程及其机制，具有重要意义。
相关成果发表在The ISME Journal，New Phytologist， Science of the Total Environment, Frontiers in Microbiology, Marine Pollution Bulletin等国际知名期刊上。第一作者为金鹏副教授、2018级本科生钟嘉慧、2019级本科生戴晓滢，通讯作者为夏建荣教授和金鹏副教授。以上成果得到了国家自然科学基金、广州市科技计划、广州大学-香港科技大学联合研究合作基金、广州大学百人计划引进人才科研启动项目等资助。
论文列表
1. Peng Jin, Jiaofeng Wan, Xiaoying Dai, Yunyue Zhou, Jiali Huang, Jiamin Lin, Yucong Lu, Shiman Liang, Mengting Xiao, Jingyuan Zhao, Leyao Xu, Mingke Li, Baoyi Peng, Jianrong Xia*. Long-term adaptation to elevated temperature but not CO2 alleviates the negative effects of ultraviolet-B radiation in a marine diatom. Marine Environmental Research. 2023. 186: 105929.
2. Xiaoying Dai, Jiale Zhang, Xiaopeng Zeng, Jiali Huang, Jiamin Lin, Yucong Lu, Shiman Liang, Mengcheng Ye, Mengting Xiao, Jingyuan Zhao, Sebastian Overmans, Jianrong Xia, Peng Jin*. Adaptation of a marine diatom to ocean acidification increases its sensitivity to toxic metal exposure. Marine Pollution Bulletin. 2022. 83: 114056
3. Peng Jin, Jiaofeng Wan, Yunyue Zhou, Kunshan Gao, John Beardall, Jiamin Lin, Jiali Huang, Yucong Lu, Shiman Liang, Kaiqiang Wang, Zengling Ma, Jianrong Xia*. Increased genetic diversity loss and genetic differentiation in a model marine diatom adapted to ocean warming compared to high CO2. The ISME Journal. 2022. 16(11): 2587-2598
4. Peng Jin, Yan Ji, Quanting Huang, Peiyuan Li, Jinmei Pan, Hua Lu, Zhe Liang, Yingyan Guo, Jiahui Zhong, John Beardall, Jianrong Xia*. A reduction in metabolism explains the trade-offs associated with the long-term adaptation of phytoplankton to high CO2 concentrations. New Phytologist. 2022. 233: 2155-2167
5. Peng Jin, Zhe Liang, Hua Lu, Jinmei Pan, Peiyuan Li, Quanting Huang, Yingyan Guo, Jiahui Zhong, Futian Li, Jiaofeng Wan, Sebastian Overmans, Jianrong Xia*. Lipid remodeling reveals the adaptations of a marine diatom to ocean acidification. Frontiers in Microbiology. 2021. 12:748445. doi: 10.3389/fmicb.2021.748445
6. Jiahui Zhong, Yingyan Guo, Zhe Liang, Quanting Huang, Hua Lu, Jinmei Pan, Peiyuan Li, Peng Jin*, Jianrong Xia. Adaptation of a marine diatom to ocean acidification and warming reveals constraints and trade-offs. Science of the Total Environment. 2021. 771: 145167. 10.1016/j.scitotenv.2021.145167
